Dal 2008 si trova in piazza san Giacomo. Tra le più antiche dell’Umbria, la sua costituzione risale al 1662 quando lo storiografo Ludovico Jacobilli decide di donarla al Seminario vescovile di Foligno, attivo dal 1649, finché nel 1875 viene riunita alla Biblioteca comunale presso il convento di S. Agostino, prima di essere trasferita nell’attuale sede presso il palazzo Elmi Andreozzi. Attualmente vanta oltre 95.000 unità librarie di cui oltre 600 manoscritti, 104 incunaboli, 1487 cinquecentine e oltre 5000 edizioni antiche. Conserva inoltre la raccolta numismatica di oltre 1500 monete greche e romane donata dal sacerdote Feliciano Marini ed è sede del CEDAF (Centro di Documentazione su santa Angela da Foligno), raccolta libraria donata dal sacerdote Sergio Andreoli.